Майлз Моралес - именно под таким псевдонимом спрятались темнокожие юноша, исполняющий роль Человека-паука. Его опекун Джефферсон Дэвис работает в полиции и считает его не народным мстителем, а преступником, нарушающим закон. Но мать Майлза, Рио, видит, что сын страдает от депрессии, и делает все, чтобы его поддержать.
Однажды в комнате Майлза появляется его возлюбленная Гвен Стейси. Она научилась открывать порталы в мультивселенную и предлагает отправиться с ней в увлекательное путешествие. Так парочка оказывается в особом месте, где собрались различные версии Человека-паука. Неофициальным лидером этой компании является Мигель О’Хара, прибывший из будущего - 2099 года. А ее главным врагом становится Джонатан Онн, получивший зловещее прозвище "Пятно" из-за своей необычной физиологии - тело мужчины покрыто пространственными червоточинами.
Здесь незнакомые Майлзу и Гвен версии Человека-паука сражаются за свои принципы, обмениваются опытом и помогают друг другу. В компании оказываются и старые знакомые, например Питер Б. Паркер или же Спайдер-Хэм, веселый парень-паук из альтернативного мира, где все герои мультфильма персонажи нарисованы в стиле комиксов.
